Erstes vollständiges 3D-Modell eines Insektenauges erstellt

Parasitäre Wespen der Gattung Megaphragma stellen ein einzigartiges Modell für die Untersuchung der Grenzen der Organminiaturisierung, einschließlich Facettenaugen, dar. Trotz ihrer extrem geringen Größe (etwa 250 Mikrometer) verfügen sie über ein voll funktionsfähiges Sehsystem. Wissenschaftler der Lomonossow-Universität Moskau haben unter Beteiligung ausländischer Kollegen die räumliche Struktur des M. viggianii -Auges mit der Genauigkeit einzelner Zellen rekonstruiert. Die Autoren zeigten, dass trotz der Tatsache, dass die meisten Neuronen im Gehirn von M. viggianii ihre Kerne verloren hatten, alle Zellen im Facettenauge dieses Insekts ihre Kerne behielten. Sie fanden außerdem eine bestimmte Region, die wahrscheinlich für die Erkennung polarisierten Lichts verantwortlich ist, wie bei vielen Insekten in „normaler Größe“.

Wie klein kann eine Orgel werden und trotzdem funktionsfähig bleiben? Zur Beantwortung dieser Frage sind parasitäre Wespen der Gattung Megaphragma ideale Modellorganismen (A. Makarova et al., 2021. Kleine Gehirne für große Wissenschaft ). Die Gattung Megaphragma enthält eine der kleinsten bekannten Arten der Familie Trichogrammatidae. Megaphragma viggianii ist ein Eiparasit von Thripsen , die Körperlänge eines erwachsenen Tieres beträgt etwa 250 µm. Das Weibchen legt seine Eier in die Thripseier und die anschließende Entwicklung vom Ei bis zum endgültigen Puppenstadium erfolgt im Wirtsei. Die Larve ist sackförmig, ohne Segmentierung, Mandibeln oder Tracheensystem und ernährt sich vom Inhalt des Wirtseis (U. Bernardo, G. Viggiani, 2002. Biologische Daten zu Megaphragma amalphitanum Viggiani und Megaphragma mymaripenne Timberlake (Hymenoptera: Trichogrammatidae), Eiparasitoid von H. haemorrhoidalis (Bouché) (Thysanoptera: Thripidae) in Süditalien ).

Sobald die Entwicklung der Puppe abgeschlossen ist, schlüpft ein erwachsener M. viggianii aus dem Wirtsei, sucht nach einem Paarungspartner und der Zyklus wiederholt sich. Dieser parasitäre Lebensstil führt zu strengen Beschränkungen der Körpergröße. Die extreme Miniaturisierung bringt einzigartige morphologische Anpassungen mit sich: So sind beispielsweise die Gehirnzellen von Vertretern der Gattung Megaphragma praktisch kernlos (siehe beispielsweise A. Polilov, 2012. The smallest insects evolve anucleate neurons ). Die Lyse der Gehirnzellkerne erfolgt während der Pharate-Imago-Phase, und nachdem das erwachsene Tier aus dem Wirtsei geschlüpft ist, verlieren über 97 % der Neuronen im Gehirn der parasitären Wespe ihre Kerne.

Der Miniaturisierung von Organen und Geweben sind jedoch Grenzen gesetzt - insbesondere für Strukturen wie Facettenaugen , die aufgrund der Gesetze der Physik und der Natur des Lichts strengen Größenbeschränkungen unterliegen.

Insekten haben Facettenaugen, die aus einzelnen Einheiten bestehen , die Ommatidien genannt werden . Wie die Pixel in einem Kamerasensor erfasst jedes Ommatidium einen Teil des visuellen Raums und liefert einen Bruchteil des insgesamt wahrgenommenen Bildes. Zu diesem Zweck verfügen Ommatidien über eine Linse, die das Licht fokussiert und auf das Rhabdom lenkt. Dabei handelt es sich um eine Struktur, die als Lichtleiter fungiert und aus lichtempfindlichen Elementen besteht, die Photonen in elektrische Signale umwandeln, die dann an die Neuronen im Gehirn weitergeleitet werden. Um ordnungsgemäß zu funktionieren, müssen alle Elemente des Systems bestimmte Anforderungen erfüllen: Insbesondere müssen die Linsen groß genug sein, um genügend Licht aus einer bestimmten Richtung ohne Verzerrung zu fokussieren, und der Rhabdom muss breit genug sein, um eingehende Photonen zu lenken. Mit abnehmendem Facettendurchmesser nimmt die Beugung zu, während die Empfindlichkeit der Ommatidien abnimmt. Megaphragma- Augen sind jedoch dank ihrer kurzen Brennweite und ihres relativ großen Rhabdomdurchmessers nicht durch Beugung eingeschränkt.

Mit nur 29 Ommatidien in jedem Auge gehören Megaphragma -Schlupfwespen zu den kleinsten Tieren, die komplexes Verhalten, räumliche Orientierung und sogar Lernfähigkeit aufweisen. Ein Team von Wissenschaftlern der Lomonossow-Universität Moskau hat zusammen mit Kollegen mehrerer wissenschaftlicher Einrichtungen in den USA die erste dreidimensionale Vollzellkarte des Facettenauges von M. viggianii erstellt. Die Ergebnisse wurden in der Fachzeitschrift eLife veröffentlicht.

Eine Schlüsselrolle bei dieser Studie spielte die Tatsache, dass diese Insekten extrem klein sind. Moderne Methoden der dreidimensionalen Elektronenmikroskopie (vEM) bieten vielfältige Möglichkeiten, die Morphologie von Insekten auf ultrastruktureller Ebene zu untersuchen. Allerdings bringt die hohe Auflösung solcher Methoden auch Einschränkungen hinsichtlich der Größe des untersuchten Objekts mit sich. Daher sind Miniaturinsekten ein ideales Modellobjekt: Sie verfügen über alle physiologischen, kognitiven und ethologischen Merkmale großer Insekten, gleichzeitig ermöglicht ihre geringe Größe jedoch die Rekonstruktion nicht nur der Sinnesorgane, sondern ganzer Organsysteme. Bei größeren Insekten erlauben diese Methoden nur die Untersuchung winziger Teile von Organen und Geweben. vEM-Methoden erfordern eine komplexe Materialfärbung, lange Scanzeiten und lange Korrekturlesezeiträume, sodass Rekonstruktionen ganzer Organismen (Ganzkörper- Konnektom ) mittels vEM recht selten sind und bisher nur bei wenigen Tieren durchgeführt wurden.

Die Autoren zeigten, dass der Durchmesser der Ommatidienlinse von M. viggianii nur 8 µm beträgt, was kaum ausreicht, um Licht auf die Photorezeptoren zu fokussieren. Allerdings weist das Rhabdom des Megaphragmas einen relativ weiten Querschnitt (2 µm) auf – bei großen tagaktiven Insekten (zum Beispiel Bienen oder Ameisen) ist er etwa gleich groß. Somit sind Linse und Rhabdom zusammen in der Lage, ausreichend Licht für die Funktion der Augen am Tag einzufangen. Darüber hinaus ist jedes Ommatidium von einer sehr dichten Schicht aus Pigmentkörnchen umgeben, die die Rhabdome optisch isolieren, Streulicht blockieren und die Bildentstehung erleichtern.

Untersuchungen der Ultrastruktur der Zellen zeigten, dass im Gegensatz zu den Neuronen im Gehirn von M. viggianii alle Augenzellen über Kerne verfügen. Möglicherweise aufgrund optischer Einschränkungen blieben diese Zellen groß genug, um eine extreme Miniaturisierung zu vermeiden und den in anderen Teilen des Sehpfads verlorenen Zellkern zu behalten. Die Photorezeptorzellen sind mit Mitochondrien gefüllt, was darauf schließen lässt, dass die Erhaltung der komplexen Augen metabolisch sehr aufwendig ist.

Bei vielen Insekten weist der dorsale Randbereich des Auges (bekannt als DRA – eine oder mehrere Reihen von Facetten) eine Reihe von strukturellen Merkmalen auf, die an die Analyse von polarisiertem Himmelslicht angepasst sind, das den Insekten zur Orientierung und Navigation dient (T. Labhart, E. Meyer, 1999. Detektoren für polarisiertes Himmelslicht bei Insekten: eine Untersuchung von Ommatidien-Spezialisierungen im dorsalen Randbereich des Facettenauges ). Eine Analyse der strukturellen Merkmale der Elemente des gesamten Auges von M. viggiani ergab, dass selbst solche Miniatur-Fluginsekten über einen Bereich spezialisierter Ommatidien verfügen. Etwa ein Drittel der vorhandenen Ommatidien, die sich im dorsalen Bereich des Auges von M. viggianii befinden, weisen eine Spezialisierung für die Erkennung von polarisiertem Licht auf (spezielle Geometrie des Rhabdoms, reduzierte Teile des dioptrischen Apparats und sogar Zellkerne, die an der Bildung des optischen Pfads beteiligt sind).

Dank des erstellten Vollzellmodells des gesamten Auges konnten die Autoren das Vorhandensein von Photorezeptoren feststellen, die ihre Verbindung zum optischen Apparat des Auges verloren hatten (ektopische Photorezeptoren). Sie erleichtern wahrscheinlich andere biologische Prozesse, die eine Lichterkennung erfordern, wie etwa die Regulierung des zirkadianen Rhythmus.

Im Jahr 2023 veröffentlichte ein internationales Autorenteam, darunter Teilnehmer der hier besprochenen Studie, einen Artikel, der Aufschluss darüber gibt, wie sich das visuelle System an eine solch extreme Miniaturisierung anpassen kann (N. Chua et al., 2023. A complete reconstruction of the early visual system of an adult insect ). Es wurde gezeigt, dass das visuelle Konnektom von M. viggiani sowohl stereotype Verbindungsmuster enthält, die für fliegende Insekten entscheidend sind, als auch solche, die auf einzelne Bereiche des Auges spezialisiert sind. Eine Analyse der Verbindungen zwischen Neuronen ergab, dass diese ihre Kerne nicht stochastisch, sondern zelltypspezifisch verlieren. Dies scheint mit der Zellfunktion in Zusammenhang zu stehen. Kernlose Zellen des ersten optischen Ganglions des Gehirns bilden im Vergleich zu kernhaltigen Zellen deutlich mehr Synapsen. Dies deutet darauf hin, dass eine kontinuierliche Transkription nicht erforderlich ist, um die synaptische Konnektivität in kernlosen Neuronen während der gesamten Lebensdauer des erwachsenen M. viggiani aufrechtzuerhalten.

Es ist wahrscheinlich, dass die wenigen Neuronen, die ihren Zellkern behalten, dazu dienen, Prozesse zu unterstützen, die eine Transkription erfordern, wie etwa die synaptische Plastizität oder die Neuromodulation. Beispielsweise sind Neuronen der Fliege Musca domestica in der Lage, neben der Anzahl und Größe der Synapsen auch das Kaliber ihrer Axone als Reaktion auf Veränderungen des Umgebungslichts und der circadianen Rhythmen zu modulieren (E. Pyza, I. Meinertzhagen, 2003. Die Regulierung der circadianen Rhythmen im visuellen System der Fliege: Beteiligung von FMRFamid-ähnlichen Neuropeptiden und ihre Beziehung zum Pigmentdispersionsfaktor bei Musca domestica und Drosophila melanogaster ).

Die Untersuchung der Miniaturisierung komplexer Augen ist ein hochinteressantes und anspruchsvolles Problem für die Morphologie und Bionik und trägt wesentlich zum Verständnis der Skalierung von Sinnesorganen bei. Eine Konnektomanalyse mit anukleären Neuronen könnte für die Konstruktion computergestützter Modelle zur Integration visueller Informationen bei Insekten von Nutzen sein.

Quelle: Anastasia A. Makarova, Nicholas J. Chua, Anna V. Diakova, Inna A. Desyatirkina, Pat Gunn, Song Pang, C. Shan Xu, Harald Hess, Dmitri B. Chklovskii, Alexey A. Polilov. Die erste vollständige 3D-Rekonstruktion und morphofunktionelle Kartierung eines Insektenauges // eLife . 2025. DOI: 10.7554/eLife.103247.2.

Anastasia Makarova